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导读
热带环状珊瑚岛外礁坡（ORS，outer reef slope）和环礁湖(lagoon)的环境状况具有明显差异，但是这两种环境下幼年珊瑚微生物组的差异及其与珊瑚热适应性的关系目前尚未清楚阐明。广西大学珊瑚礁研究中心的余克服教授等人在中国南海（SCS，South China Sea）基于当地水环境以及外礁坡和环礁湖幼年珊瑚的微生物组分析对此问题进行了探索。结果表明，不同种珊瑚的共生Symbiodiniaceae存在显著差异，外礁坡的疣状杯形珊瑚（Pocilloporaverrucosa）、皱纹厚丝珊瑚（Pachyseris rugosa）和环礁湖的美丽鹿角珊瑚（Acroporaformosa）以Durusdinium共生为主，而其他种珊瑚以Cladocopium共生为主。尽管外礁坡的美丽鹿角珊瑚以Cladocopium(C3u，此数字代表不同的株系)共生为主，但环礁湖的美丽鹿角珊瑚却以Durusdinium (D1/D1a)和Cladocopium (C50)共生为主。环礁湖珊瑚的异常球菌-栖热菌门（Deinococcus-Thermus）细菌的相对丰度通常比外礁坡珊瑚的高。同时，由于较多耐热Durusdinium和Thermus scotoductus的存在，疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚和钟形滨珊瑚可能具有较强的热适应性。与之类似，环礁湖的美丽鹿角珊瑚由于具有较高丰度的耐热Durusdinium，可能更容易适应炎热环境。
原名：Microbiome of juvenile corals in the outer reef slope and lagoon of the South China Sea: Insight into coral acclimatization toextreme thermal environments
译名：中国南海外礁坡和环礁湖幼年珊瑚的微生物组分析揭示珊瑚对极热环境的适应性
期刊：Environmental Microbiology
IF：5.491
发表时间：2021.06.10
通讯作者：余克服
通讯作者单位：广西大学珊瑚礁研究中心
此次研究选取采样点外礁坡和环礁湖的水质参数具有显著差异。环礁湖年海面温度波动（SST）高于外礁坡。2015年外礁坡和环礁湖月海面温度波动为28.5 ± 0.4 °C和30.6 ± 0.2 °C，2019年为28.2± 0.5 °C 和 30.2 ± 0.3 °C。环礁湖水的盐度（34.7 ± 0.8‰vs. 33.5 ± 1.3‰，Wilcoxon 秩和检验，p = 0.024），溶解性无机氮浓度（1.47 ± 0.16 μmol L–1vs. 1.23 ± 0.24 μmol L–1，Wilcoxon 秩和检验，p < 0.001）和浊度（0.8 – 1.1 NTU vs. 0.2 – 0.3NTU，Wilcoxon秩和检验，p < 0.001）均高于外礁坡。相反地，其透明度（6 ± 1.5 m vs. 22 ± 2.4m, Wilcoxon秩和检验，p < 0.001）明显低于外礁坡。2. 珊瑚共生Symbiodiniaceae的密度和分类Symbiodiniaceae
密度（SD，Symbiodiniaceae density）在两种不同珊瑚礁位置和不同种幼年珊瑚礁之间存在显著差异，并且这两个因素之间有着明显的互作效应（附表2）。外礁坡和环礁湖幼年珊瑚的平均SD为1.77 ± 0.59×106 cells cm–2（图2a，附表2）。在外礁坡的8种珊瑚中，美丽鹿角珊瑚SD最低（1.09 ± 0.23×106 cells cm–2），帛琉蜂巢珊瑚的SD最高（2.50 ± 0.20 × 106 cells cm–2）, 疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、普通蕈珊瑚的SD相近（1.09 ± 0.23 – 1.39 ± 0.40×106 cells cm–2），且显著低于钟形滨珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚SD。
图2. 盘石屿8种Symbiodiniaceae珊瑚密度（a）、组成（b）和多样性（c）。
从96个幼年珊瑚和海水样本中一共获得5,714,051条高质量序列（附表3）。基于ITS2数据库比对，这些序列可分类至224个Symbiodiniaceae ITS2超进化枝（superclade），包括Symbiodinium(原来的Clade A)、Breviolum(原来的Clade B)、Cladocopium(原来的Clade C)、Durusdinium(原来的Clade D)、Effrenium(原来的Clade E)、Fugacium(原来的Clade F)、Gerakladium(原来的Clade G)和clade H。基于75%相似度操作分类单元（OUT，operational taxonomic unit）分析结果表明，Symbiodiniaceae ITS2序列聚为5个Symbiodiniaceae属的73个OUTs（2 OTUs - Symbiodinium,52 OTUs - Cladocopium, 13 OTUs - Durusdinium, 1 OTUs - Fugacium, 和 5 OTUs - Gerakladium）。属（genus）水平上，环礁湖点礁疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚和美丽鹿角珊瑚共生的Durusdinium比例高（分别为94.14%, 68.33%,和45.39%），其他五种珊瑚则均是Cladocopium占优势（> 85%，附表4）。外礁坡的疣状杯形珊瑚和皱纹厚丝珊瑚也有高比例的Durusdinium（分别为94.48%和91.00%），而其他六种珊瑚则是Cladocopium占比高（> 85%，附表4）。另外，在海水样本中还发现了独立生存的Symbiodiniaceae，包括Symbiodinium,Cladocopium和Durusdinium。在亚系群（subclade）水平，基于ITS2数据库比对一共发现了31个优势（≥ 10%）/次优势（5% - 10%）亚系群，可覆盖超90%的测序序列。不同种珊瑚的亚系群差异明显。例如，外礁坡疣状杯形珊瑚和皱纹厚丝珊瑚的主要Symbiodiniaceae组成是Durusdinium D1/D1a/D2.2/D6，而钟形滨珊瑚和普通蕈珊瑚中则主要是Cladocopium。此外，外礁坡和环礁湖同种珊瑚的Symbiodiniaceae组成差异取决于珊瑚的种类。例如，环礁湖美丽鹿角珊瑚（D1/D1a/C50/Cspc）和外礁坡美丽鹿角珊瑚（C3u/Cspc/C3w）的Symbiodiniaceae组成明显不同（Wilcoxon秩和检验，p = 0.003），两处地点的帛琉蜂巢珊瑚和阔裸肋珊瑚的Symbiodiniaceae组成也具有显著差异（Wilcoxon秩和检验，p = 0.045和0.043）。相反，不同位置之间的疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、钟形滨珊瑚、秘密角蜂巢珊瑚和普通蕈珊瑚的Symbiodiniaceae组成不存在显著性差异（Wilcoxon秩和检验，p > 0.05）从Symbiodiniaceae香农指数可知，此次海水样品的物种多样性最丰富（外礁坡中平均值为19.4，环礁湖中平均值为2.47），两处采样点之间疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚指数不存在显著性差异（图2b，Wilcoxon秩和检验，p > 0.05）。环礁湖中钟形滨珊瑚和美丽鹿角珊瑚的香农指数明显高于外礁坡的同种珊瑚（Wilcoxon秩和检验，p = 0.041 和 p = 0.002）。并且，尽管在外礁坡美丽鹿角珊瑚的香农指数最低，但在环礁湖其指数明显高于其他珊瑚（Wilcoxon秩和检验，p < 0.001和p < 0.001）。在外礁坡，阔裸肋珊瑚和普通蕈珊瑚的共生Symbiodiniaceae多样性显著高于其他珊瑚（Wilcoxon秩和检验，p = 0.04和p = 0.003）。非度量多维尺度分析（NMDS）结果表明，外礁坡和环礁湖的8种珊瑚和海水都呈现出聚类模式（图3a）。共生Durusdinium占优势的珊瑚包括外礁坡和环礁湖的疣状杯形珊瑚、环礁湖的皱纹厚丝珊瑚和美丽鹿角珊瑚。同时外礁坡和环礁湖的钟形滨珊瑚Symbiodiniaceae组成相似并聚为一组，，普通蕈珊瑚和钟形滨珊瑚表现出相似的聚类模式。其他的Symbiodiniaceae则聚为以一大类，表明可能具有相似的Symbiodiniaceae组成。
图3. 8种珊瑚和水样中优势和次优势Symbiodiniaceae亚系群非度量多维尺度分析（NMDS）（a）和系统发育树（b）。NMDS基于60%相似度聚类产生的OTUs进行分析。系统发生树上的每个符号代表平均亚系群相对丰度大于5%的一组。系统发生图基于ITS2序列用最大似然法进行分析而成。
优势Symbiodiniaceae亚系群（subclade）系统发育分析结果（图3b）表明，优势Symbiodiniaceae亚系群相互联系的同种幼年珊瑚在系统发育树上分布较近。例如，对钟形滨珊瑚而言，C15和C15x的系统发育关系比C1/C1x/Cspc/C3x要更近，这一结果表明幼年珊瑚宿主选择性地与Symbiodiniaceae优势亚系群和背景型建立共生关系，并可能揭示珊瑚与其共生体之间存在共进化关系（co-evolutionary relationship）。海水中DurusdiniumD1.2和 Symbiodinium (A12 和 A16)的系统发育关系近于珊瑚Durusdinium (D1和D1a)之间的系统发育关系。这些结果表明，在中国南海中部，尽管Symbiodinium和 Breviolum在中国南海海水中丰度很高，但珊瑚是与Cladocopium和Durusdinium共生而不是与Symbiodinium和 Breviolum共生。每个幼年珊瑚样本中经过质量控制后的细菌
reads数均不少于31,132条，并且在97%相似度条件下可以聚类为不同的OTUs。这些序列的平均长度为425bp，每个样本库的覆盖度都超过了99%，表明测序结果可以代表珊瑚相关细菌（coral-associated bacteria）的真实情况。从珊瑚相关细菌香农指数来看，环礁湖海水样本中细菌多样性高于外礁坡海水样本。对于同种幼年珊瑚，外礁坡和环礁湖的珊瑚相关细菌多样性存在差异。环礁湖美丽鹿角珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚、阔裸肋珊瑚和普通蕈珊瑚的细菌香农指数高于外礁坡（Wilcoxon 秩和检验，p < 0.05，图4a）。但是，环礁湖和外礁坡的疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、钟形滨珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚的细菌多样性不存在明显差异（Wilcoxon秩和检验，p < 0.05）。对于不同种幼年珊瑚，珊瑚相关细菌OTUs的数目具有明显差异（Wilcoxon秩和检验，p < 0.05）。例如，对比外礁坡和环礁湖数据表明，疣状杯形珊瑚(496 vs. 350)、皱纹厚丝珊瑚(601 vs. 521)、美丽鹿角珊瑚(184 vs. 360)、钟形滨珊瑚(327 vs. 451)、帛琉蜂巢珊瑚(211 vs. 566)、秘密角蜂巢珊瑚(567 vs. 363)、阔裸肋珊瑚(322 vs. 390)、普通蕈珊瑚(344 vs. 1032)相关细菌OTUs平均数目差异显著。Chao1指数、ACE指数、Simpson指数等其他α-多样性指数可见于附表5。除此之外，从NMDS结果可观察到清楚的聚类模式，外礁坡和环礁湖的美丽鹿角珊瑚和钟形滨珊瑚具有相似的细菌组成，而其他六种珊瑚的细菌组成存在明显差异。
图4. 盘石屿8种珊瑚相关细菌的多样性（a）和NMDS（b）。NMDS基于60%相似度聚类分析产生的OTUs。
此次样本中的珊瑚相关细菌包含了46门（phyla）、109纲（class）、317目（order）、606科（family）、1429个属（genus）的细菌。从门水平来看，变形菌门（Proteobacteria）在所有珊瑚和海水样本中丰度最高（附表6）。在不考虑珊瑚物种的情况下比较环境内差异和环境间的差异发现，变形菌门（Proteobacteria）、异常球菌-栖热菌门（Deinococcus-Thermus）、拟杆菌门（Bacteroidetes）和硬壁菌门（Firmicutes）的细菌相对丰度具有显著差异（Wilcoxon秩和检验，p < 0.001， p = 0.006，p = 0.001，p < 0.001,附图1）。外礁坡样品中变形菌相对丰度更高而环礁湖样品中拟杆菌、硬壁菌和异常球菌-栖热菌的相对丰度更高。当考虑珊瑚物种时，两处采样点同种珊瑚细菌组成显著不同。在外礁坡，疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚、阔裸肋珊瑚普通蕈珊瑚的变形菌门相对丰度明显高于环礁湖的同种珊瑚（Wilcoxon秩和检验，p < 0.05，图5），而相反地，环礁湖珊瑚的异常球菌-栖热菌相对丰度明显比外礁坡的要高（Wilcoxon秩和检验，p < 0.05），例如，环礁湖疣状杯形珊瑚和皱纹厚丝珊瑚含有高比例的异常球菌-栖热菌细菌，分别为25.61% ± 31.59%和27.39% ± 5.00%.
图5. 盘石屿外礁坡和环礁湖8种珊瑚和海水样本中门水平的珊瑚相关细菌相对丰度。
不同种幼年珊瑚的变形杆菌相对丰度差异明显（K-W检验，p < 0.001），变化区间达66.32% ± 33.88%到98.29% ± 1.01%。除此之外，环礁湖和外礁坡不同种珊瑚的异常球菌-栖热菌也显著不同。拟杆菌在环礁湖的帛琉蜂巢珊瑚（6.93% ± 7.89%）、普通蕈珊瑚（8.90% ± 3.31%）、秘密角蜂巢珊瑚（4.36% ± 7.89%）中丰度相对较高，而在其他种珊瑚种均小于5%。此外，部分外礁坡的疣状杯形珊瑚（5.15% ± 9.57%）、皱纹厚丝珊瑚（3.11% ± 3.27%）和环礁湖的普通蕈珊瑚（4.90% ± 2.79%）具有较多的蓝细菌（Cyanobacteria）。在属水平，大量珊瑚相关细菌相对丰度具有显著差异，例如内生小单胞菌属（Endozoicomonas）、栖热菌属（Thermus）、假交替单胞菌属（Pseudoalteromonas）、弧菌属（Vibrio）和交替单胞菌属（Alteromonas）的细菌（Wilcoxon秩和检验，p均小于0.05，附图2）。假单胞菌是除外礁坡帛琉蜂巢珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚和环礁湖普通蕈珊瑚之外的所有珊瑚的优势菌（附表7）.不同种珊瑚之间假单胞菌的相对丰度显著不同。相反，两采样点海水样本的假单胞菌丰度都较低（小于5%）。外礁坡美丽鹿角珊瑚、阔裸肋珊瑚和普通蕈珊瑚假单胞菌的相对丰度明显高于环礁湖的。当不考虑采样位置因素时，内生小单胞菌相对丰度在不同珊瑚之间存在差异，外礁坡钟形滨珊瑚、钟形滨珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚相关的显著高于环礁湖的。而且，不同种珊瑚和不同采样点的同种珊瑚的栖热菌相对丰度也有显著差异。例如，栖热菌在环礁湖疣状杯形珊瑚(30.82%)、皱纹厚丝珊瑚(29.34%),、钟形滨珊瑚(12.05%)、钟形滨珊瑚(13.87%),、秘密角蜂巢珊瑚(11.81%)中具有较高丰度且高于外礁坡的同种珊瑚（图6）。
图6. 盘石屿外礁坡和环礁湖在属水平珊瑚相关细菌群落相对丰度。
同一环境同种幼年珊瑚的不同珊瑚群细菌群落相似性分析结果表明，外礁坡和环礁湖的珊瑚相关细菌群落组成具有显著差异（R = 0.1504）。就特定珊瑚物种而言，两处采样点间的大部分细菌群落组成也具有显著差异（例如疣状杯形珊瑚R = 0.3214、皱纹厚丝珊瑚R = 0.138、美丽鹿角珊瑚R = 0.8462、钟形滨珊瑚R = 0.1852、帛琉蜂巢珊瑚R = 1、秘密角蜂巢珊瑚R = 1、阔裸肋珊瑚R = 0.3413、普通蕈珊瑚R = 1）。并且，如果在OUT水平比较外礁坡和环礁湖同种珊瑚的细菌群落差异，大部分不同样本间珊瑚相关细菌群落组成存在差异（图4b）。用PICRUSt软件和16SrRNA测序数据预测不同幼年珊瑚相关细菌的宏基因组功能，一共预测出23个2级KEGG代谢功能类别（附表8）。在两处采样点，一个细菌代谢类别的平均相对丰度均跟珊瑚种类密切相关。皱纹厚丝珊瑚、美丽鹿角珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚、秘密角蜂巢珊瑚、阔裸肋珊瑚和普通蕈珊瑚相关细菌的氨基酸代谢、二级代谢物的生物合成、聚糖生物合成和代谢、萜类化合物和聚酮化合物代谢以及核苷酸代谢具有显著差异，而另外两种珊瑚相关细菌的这些代谢不存在差异。此外，外礁坡不同种幼年珊瑚相关细菌的代谢也具有差异（除其他次级代谢产物的生物合成之外的上述代谢过程）。而能量代谢、酶家族、脂质代谢、维生素和辅助因子代谢、萜类化合物和聚酮化合物代谢、核苷酸代谢和外源物质的生物降解和代谢等在环礁湖珊瑚相关细菌之间明显不同。在这项研究中，环礁湖和外礁坡的水质参数具有显著差异。其中，环礁湖海表温度波动和夏季月海表温度高于外礁坡。同时，环礁湖的盐度、氮浓度和浊度也高于外礁坡，但其透明度明显要低。这些外礁坡和环礁湖环境状况的显著差异可能是影响西沙群岛幼年珊瑚微生物群的关键因素。长期环境压力可逐渐淘汰更容易受到干扰的珊瑚物种，这将促进与具有更高环境适应潜力的微生物群共生的珊瑚的恢复和补充。1. 大量耐热Symbiodiniaceae可能增强幼年珊瑚对高温环境的适应性不同种/属幼年珊瑚之间不同的Symbiodiniaceae密度（SD）和种类与不同珊瑚的适应性差异相吻合。在印度洋-太平洋地区（Indo-Pacific），包括角蜂巢珊瑚（Favites）和滨珊瑚（Porites）在内的大量珊瑚都具有高热适应性，并且由于其较高的SD更少受珊瑚白化事件的威胁。相反，杯形珊瑚（Pocillopora）和鹿角珊瑚（Acropora）等枝状珊瑚通常SD较低，对热环境敏感。在这项研究中，枝状珊瑚的SD（(大约1.09 – 1.34×106 cellscm–2 )在8种珊瑚中最低。然而，现场调查期间发现，外礁坡的杯状珊瑚（61.9%）和环礁湖点礁的鹿角珊瑚（91.2%）数目最多。因此，这一生态学现象无法仅用SD数据来解释，而应该把珊瑚共生的Symbiodiniaceae的属别或亚系群也考虑在内。结果表明，外礁坡的疣状杯形珊瑚跟耐热Durusdinium共生。尽管疣状杯形珊瑚SD不高（约1.34×106 cells cm–2），它可以通过耐热Durusdinium有效增强热适应性。此外，杯形珊瑚生长迅速，形状各异，具有高度灵活的共生能力，优势Symbiodiniaceae的差异表明杯形珊瑚在长期热适应过程中可以通过“重组”和/或“转化”的共生方式容纳其共生藻类。例如，Tkachenko和Soong发现东沙环礁湖的杯形珊瑚的热适应性高于外礁坡的杯形珊瑚。由于波浪强烈位置的疣状杯形珊瑚群枝体又厚又紧，更倾向于生活在透明度高、海水交换频繁的浅水环境，因此疣状杯形珊瑚主要分布在外礁坡而不是环礁湖，但两处位置的疣状杯形珊瑚都有大量的Durusdinium。而且，在高SST、高氮、高盐的环礁湖点礁处发现的美丽鹿角珊瑚跟具有高光合效能的Cladocopium C50/Cspc和强热适应性的Durusdinium D1/D1a相共生。除了增强美丽鹿角珊瑚的热适应能力，这些共生体还能促进珊瑚的生长。鹿角珊瑚也是一类共生弹性强和生长速度快的珊瑚，这使其可以在特定生境中快速定植。在长期热适应过程中，环礁湖的美丽鹿角珊瑚的后代的热适应能力会得到提升，就像那些具有高度不同的微生物组的珊瑚，这些珊瑚比中度不同微生物组相关的珊瑚更不易感白化。相反,跟在西沙群岛和南沙群岛发现的其他珊瑚礁一样，外礁坡的美丽鹿角珊瑚跟Cladocopium (Cspc/C50/C40)相关。美丽鹿角珊瑚的低SD和耐热Symbiodiniaceae相关的特征可解释为什么其在持续高热压力的外礁坡比较罕见。生长迅速的珊瑚群可以采样一种快速生长的策略占据一块珊瑚群落，而且，在反复白化事件或热适应下后，具有耐热Symbiodiniaceae共生的珊瑚可以存活下来并成为优势种珊瑚。不同的传播策略和共生Symbiodiniaceae的弹性可以作用于珊瑚共生体的动态平衡，并直接影响珊瑚的热环境适应性。对有性繁殖珊瑚幼虫（产卵和孵化）的分析结果表明，后代可以通过垂直传播获得耐热Symbiodiniaceae。近期研究发现，珊瑚可以在反复的热白化压力下也可以获得耐热Symbiodiniaceae。而杯状珊瑚在内的雌雄同体珊瑚可以将共生Symbiodiniaceae垂直传播给配子，但他们也可以从亲代和/或周围水环境获取Symbiodiniaceae。在中国南海、印度尼西亚在内但不包括SST极高的红海的印度洋-太平洋地区，滨珊瑚（Porites）主要跟CladocopiumC15/C15x共生，不同珊瑚礁之间共生情况类似。这意味着跟其他普通珊瑚相比，滨珊瑚缺乏共生的灵活性，可能经历了2015-2017年的全球范围珊瑚白化事件（GBCEs，global-scale coral bleaching events）。例如，Gust等人发现新加坡沙都木岛43%-53%的滨珊瑚在受热压后会发生白化。除此之外，滨珊瑚生长缓慢，这一特性不利于它快速恢复并成为优势种珊瑚。2. 大量耐热细菌也可能增强幼年珊瑚对高温环境的适应性幼年珊瑚相关细菌的差异为了解外礁坡和环礁湖珊瑚的热适应性策略奠定了基础。在不断变化的环境中，一些珊瑚可以通过维持一种稳定的核心细菌（在所有该种珊瑚个体中相对丰度为30%-100%）来增强对热环境的适应性，尤其是通过跟热适应菌建立共生关系。例如，Ziegler等人发现在高温区域约三分之二的指示菌属于α -变形菌纲（Alphaproteobacteria），其余分属于纤维粘网菌纲（Cytophagia），δ -变形菌纲（Deltaproteobacteria），异常球菌-栖热菌门（Deinococcus- Thermus），这些菌在中度热变化区域珊瑚中不存在（或仅少量存在）。因此，这些珊瑚相关指示菌跟珊瑚共生体适应不同热环境的能力密切相关。不同种珊瑚的耐热菌具有明显差异，环礁湖的疣状杯形珊瑚、皱纹厚丝珊瑚、钟形滨珊瑚、帛琉蜂巢珊瑚和秘密角蜂巢珊瑚含有大量的耐热菌。这些幼年珊瑚通过跟耐热菌的共生关系才得以在高温和高盐的环礁湖生存。环礁湖点礁处的美丽鹿角珊瑚与大量栖热菌共生，而在外礁坡共生的栖热菌较少，这表明两处环境下美丽鹿角珊瑚应对热环境的耐热机制完全不同。环礁湖的美丽鹿角珊瑚共生有超40%的耐热Durusdinium，这可以显著增强其耐热能力。相反，外礁坡的美丽鹿角珊瑚的优势共生体是对热敏感的Cladocopium，因此，这些珊瑚对热非常敏感。这一差异可以很好地解释鹿角珊瑚在外礁坡罕见而在环礁湖点礁处是优势珊瑚种。除此之外，环礁湖的鹿角珊瑚的潜在致病菌丰度低，意味着这些珊瑚尚未受珊瑚病的侵袭。珊瑚相关的有益菌群，如黄杆菌、玫瑰杆菌和假单胞菌等，可以分解二甲基巯基丙酸并将代谢产物用于自身代谢过程。这些发现表明环礁破幼年鹿角珊瑚通过获取耐热Durusdinium或建立有益菌群增强其热适应性从而在环礁湖生存。环礁湖和外礁坡的珊瑚相关微生物群落功能预测结果具有显著差异，这可能反过来影响代谢相关的功能。这些差异可能暗示一些珊瑚通过粘液调节微生物群落组成，使其具有代谢相关的功能。与之类似，以往研究表明温度高度变化地区和温度中度变化地区的微生物群落组成不同，其基因预测也不同。跟受热珊瑚粘液中碳水化合物改变的功能一样，这可能反映了细菌耐热性的特征。总的来说，幼年细菌共生菌群的多样性和灵活性跟幼年珊瑚的热适应性和环境适应性密切相关。环礁湖温度极高且波动大。此次研究为了解幼年珊瑚共生体在极端环境下的生存策略、耐受能力和适应性提供了新的见解。这些结果可为中国南海珊瑚在极端气候条件下的适应性和恢复力提供重要证据。
